Marchantia, o hepática, las madres y los padres son haploide, portando sólo una copia de su cromosoma. Cuando se fusionan, generan una diploide embrión con dos copias del genoma, pero las cosas podrían salir mal cuando los genomas entran en conflicto, causando la muerte de la descendencia. Un equipo de investigación dirigido por el Prof. Berger en el Instituto Gregor Mendel de Biología Molecular de Plantas (Viena, AUSTRIA) ha descubierto que las madres y los padres no hacen una contribución igual a su descendencia, al menos en Marchantia. Su investigación, publicada en la revista científica ELIFE, muestra una forma sofisticada de regular los genes que puede haber estado ocurriendo durante casi quinientos millones de años.

El artículo de Sean Akira Montgomery y sus colegas describe un nuevo mecanismo de impronta genómica, llamado "represión cromosómica paterna", que controla epigenéticamente la expresión de genes heredados de la madre y el padre en embriones diploides en Marchantia polimorfa.

Como Marchantia los embriones son diploides, tienen genes tanto de su madre como de su padre. Sin embargo, cuando los autores analizaron los transcriptomas (el conjunto de moléculas de ARN expresadas a partir de los genes de un individuo) trece días después de la fertilización, encontraron una expresión casi exclusiva de genes de origen materno.

Por el contrario, los genes paternos se suprimen a través de un mecanismo de impresión genómica que se basa en la deposición de marcas represivas (H3K27me3) que tiene lugar poco después de la fertilización. Estas etiquetas moleculares dejan los genes del padre en el embrión pero los desactivan, dejándolos en silencio. La planta hace esto sorprendentemente rápido para mantener seguro al embrión.

“Descubrimos que Marchantia inactiva por completo los cromosomas paternos en el embrión, incluso antes de la fusión de los genomas paterno y materno. De esta manera, Marchantia mantiene una haploidía funcional incluso durante la breve etapa en la que se vuelve diploide”, dijo Sean Montgomery, el primer autor del artículo. en un comunicado de prensa.

Los hallazgos podrían ayudar a comprender cómo las plantas terrestres de hoy se originaron hace 470-450 millones de años a partir de algas verdes que comenzaron la colonización terrestre al adaptarse a la sequía y la radiación ultravioleta.

Los científicos están usando la hepática Marchantia polimorfa to comprender la evolución de las plantas terrestres, ya que esta planta se separó de otras plantas poco después de la aparición del ancestro acuático. Esta divergencia lo hace útil como organismo modelo para diseccionar los mecanismos que controlan la formación del cuerpo de la planta, así como la alternancia de generaciones a lo largo del ciclo de vida de la planta.

Durante la evolución de las plantas terrestres, el proceso de vida pasó de un ciclo de vida haploide de algas verdes que tienen solo una copia de su genoma a un ciclo de vida diploide de plantas vasculares que tienen dos copias. Curiosamente, la planta no vascular Marchantia tiene una generación haploide dominante (una espora unicelular que se convierte en un cuerpo multicelular) y una generación diploide (un embrión formado tras la fertilización de los óvulos y los espermatozoides), como se muestra en Figura 1 y XNUMX. Sin embargo, los mecanismos que controlan la dosificación génica (de origen materno y paterno) durante Marchantia la esperanza de vida sigue siendo difícil de alcanzar.

Fig.1 Ciclo de vida de Marchantia polymorpha (adaptado de Flores-Sandoval et al., 2018). Las divisiones celulares de una espora unicelular germinada dan origen al talo, el cuerpo principal de la planta que produce gemas para la reproducción asexual. Los talos maduros femeninos y masculinos producen óvulos y espermatozoides para la reproducción sexual. Un embrión diploide se desarrolla después de la fertilización y se forman esporas haploides a partir de divisiones meióticas.

El grupo de investigación descubrió que el silenciamiento del genoma paterno se mantiene durante la generación diploide, pero las modificaciones represivas de la cromatina se invierten en la siguiente generación haploide.

Visualizar marcas represivas en núcleos de Marchantia células en diferentes etapas de desarrollo, los autores emplearon técnicas de inmunofluorescencia ( ). Descubrieron que los embriones diploides mostraban grandes regiones heterocromáticas durante la interfase y una cubierta densa de cromosomas durante la fase mitótica. Por el contrario, las células vegetativas haploides solo mostraron patrones irregulares de H3K27me3.

Figura 2. Análisis de las marcas represivas durante el desarrollo embrionario y vegetativo (adaptado de la Fig.3, Montgomery y otros, 2022). Marcas represivas (H3K27me3) detectadas por inmunofluorescencia en núcleos de células embrionarias y vegetativas de tipo salvaje durante la interfase (A) y la mitosis (B). 

Para comprender la importancia biológica de la represión cromosómica paterna, el equipo generó mutantes que estaban alterados en este mecanismo. Aunque se restableció la expresión de alelos de origen paterno, los embriones mutantes mostraron severos defectos de crecimiento y una tasa de mortalidad muy alta en la madurez. Además, los pocos embriones que sobrevivieron no pudieron producir esporas viables, lo que sugiere fuertemente que silenciar el genoma paterno en la generación diploide es fundamental para asegurar la propagación de la especie (a través de la reproducción asexual y sexual).

Curiosamente, el desarrollo adecuado de los embriones está determinado por genes heredados tanto de la madre como del padre en varios organismos eucariotas, pero solo por genes maternos en Marchantia.

“El desarrollo del embrión depende únicamente de la expresión de los genes maternos. En cierto modo, los genes maternos tienen el control total. La interrupción de este proceso conduce a la expresión de los genes paternos y a la muerte del embrión”, explica Frédéric Berger, autor principal del artículo y líder del grupo de investigación que investiga la arquitectura y función de la cromatina en las plantas.

La impronta genómica ya se ha descrito en mamíferos y plantas con flores con una generación diploide dominante. Aun así, es la primera vez que se informa de este mecanismo regulador en un organismo eucariota como como M. polymorpha que alterna una generación haploide dominante con una generación embrionaria diploide corta.

Este estudio abre la posibilidad de que diferentes organismos eucariotas puedan adoptar diferentes estrategias para regular la dosis de genes para garantizar la estabilidad del genoma y la reproducción exitosa de la especie.

ARTÍCULO ORIGINAL

Montgomery, SA, Hisanaga, T., Wang, N., Axelsson, E., Akimcheva, S., Sramek, M., Liu, C. y Berger, F. (2022) “La represión de los cromosomas paternos mediada por Polycomb mantiene dosificación haploide en embriones diploides de Marchantia,” ELIFE, 11. https://doi.org/10.7554/eLife.79258